1990年，从纽约布鲁克林学院米德伍德高中毕业。1995年，从普林斯顿大学英国文学专业毕业；同年，开始在洛杉矶的一家小型电视制作公司的发展部任职，之后转入演艺事业 。
1999年，参演悬疑犯罪剧《法律与秩序：特殊受害者第一季》；同年，参演由布莱恩·罗宾斯执导的电视剧《校花猫拼》，在剧中饰演神秘新生亚当；同年，与凯尔·米歇尔合作主演爱情电影《罗密欧和朱丽叶》，在片中饰演朱丽叶原本要嫁的妒火中烧的伯爵 。
2001年，与泰伦·莱斯托合作主演根据美国科幻作家詹姆斯·格尔尼的同名小说改编的科幻剧《恐龙帝国》，在剧中饰演敏感、内向的大男孩大卫 ；同年，参演剧情短片《302房间》；2月，开始参加演员培训班，直至2002年。
2003年，与安东尼·霍普金斯、妮可·基德曼联合出演爱情惊悚电影《人性污点》，在片中饰演大学教授希尔克的青年时代 。9月19日，参演的科幻片《黑夜传说》在美国上映，饰演Dr.AdamLockwood 。
2006年，主演电视剧《越狱第二季》。2007年，由其主演的电视剧《越狱第三季》播出。2008年，主演电视剧《越狱第四季》；同年，配音的动画片《恶搞之家第七季》播出；5月，由其出演的电影《越狱特别篇：最后一越》上映 。
2013年，由其出演的科幻动作电影《生化奇兵》上映。2014年，与詹姆斯·麦斯登合作主演惊悚电影《阁楼》 ；同年，与格兰特·古斯汀等共同出演的科幻动作剧《闪电侠第一季》播出，他在剧中饰演有着出色智慧与个人坚持的寒冷队长莱纳德·斯纳特 。
2015年，主演电视剧《闪电侠第二季》。2016年1月，与亚瑟·达维尔、维克多·加博等联合主演科幻剧《明日传奇第一季》；10月，由其主演的电视剧《明日传奇第二季》播出 ；同年，担任惊悚电影《绝望之室》的编剧，该片由D·J·卡卢索执导 。
2017年，出演电视剧《明日传奇第三季》；同年，主演电视剧《越狱第五季》。2019年，由其出演的电视剧《国务卿女士第六季》播出。
家庭
温特沃斯·米勒的父母都是耶鲁大学毕业的高材生，父亲是律师，母亲从事特殊教育。米勒还有两个做律师的姐姐 。
感情
2013年8月21日，因反对俄罗斯恐同法律，拒绝出席圣彼得堡市国际电影节，并公开宣布出柜卢克·马可法莱恩 。
温特沃斯·米勒兼具英俊的外形和娴熟的演技 ，还有深邃的眼眸 、冷静的头脑、处变不惊的胆识 。在电视剧《越狱》中，一身天蓝色狱服，干净的板刷头，深邃的翡翠绿眼睛，还有一身印有监狱构造图的纹身，成为了温特沃斯·米勒的银幕标志 。而且，他将个人魅力发挥到极致。极致、冷静、重情重义的他在两个帮派之间游走，有条不紊地实施着越狱计划 。同时，他完美地塑造了这一性格复杂、坚强而又敏感、智商过人、为家人战斗的年轻人角色 （凤凰网、《东方电影》、《电视时代》、《中国日报》、Mtime时光网综合评）。
